Ruimtelijke patronen in natuurlijke systemen lijken soms ongelooflijk complex. Toch kunnen ze vaak verklaard worden met een paar eenvoudige regels. Grootschalige, complexe ruimtelijke patronen in zelfgeorganiseerde ecosystemen zijn bijvoorbeeld het gevolg van de lokale interacties tussen organismen. Met andere woorden, de complexiteit van het ecosysteem wordt veroorzaakt door de eigenschappen en het gedrag van organismen. Aggregeren in grootschalige patronen kan echter ook de overleving en fitness van de individuen beïnvloeden. Hierdoor kan het patroonproducerende gedrag weer zijn geëvolueerd als een aanpassing aan de door de organismen zelf gegenereerde omgeving door middel van een zogenaamd eco-evolutionair terugkoppelingsproces. Opvallend is dat zowel empirische als theoretische studies over eco-evolutionaire terugkoppelingen in zelfgeorganiseerde ecosystemen ontbreken. In dit proefschrift heb ik onderzoek gedaan naar de interactie tussen ecologische patroonvorming en de evolutie van patroongerelateerde kenmerken zoals beweging en aanhechting.Ik onderzocht de interactie tussen de evolutie van zelforganiserend gedrag en de resulterende grootschalige patronen door middel van zowel experimenten als computersimulaties. Hiervoor gebruikte ik mosselbanken als belangrijkste modelsysteem. Jonge mossels in mosselbedden op intertidale zandbanken aggregeren in labyrintachtige patronen. Mosselen hebben voldoende buren in hun nabijheid nodig om het risico op predatie en losslaan door golven te verminderen. Om dit te bereiken hechten mosselen zich met hun zogenaamde byssusdraden aan andere individuen en vormen daarbij dichte kluwens. Om de competitie voor voedsel – algen – te verminderen, moet er echter genoeg open ruimte tussen de kluwens aanwezig zijn. Doordat voedselconcurrentie een effect heeft over een grotere afstand dan het lokale hechten aan buren, ontstaan zelfgeorganiseerde patronen in het mosselbed in de vorm van regelmatige labyrintachtige structuren. De vorming van de patronen verhoogt de dichtheid van mosselen binnenin de mosselklomp terwijl de dichtheid op grotere schaal laag genoeg blijft om voedselconcurrentie te voorkomen. Twee gedragskenmerken zijn de belangrijkste factoren in de vorming van de patronen: beweging en aanhechting. Zonder beweging kunnen mosselen niet aggregeren en zonder hechting van byssusdraden aan nabij liggende buren zal de gegenereerde ruimtelijke structuur niet langbestaan, aangezien losse individuen gemakkelijk door de golven kunnen worden weggespoeld. Het onderzoeken van de terugkoppeling tussen mosselbedvorming en de evolutie van beweging en aanhechting kan ons interessante inzichten opleveren in de implicaties van eco-evolutionaire interacties in zelf-georganiseerde ecosystemen.Gedurende de experimenten werd duidelijk dat mosselen gebruikmaken van een speciale bewegingsstrategie. De bewegingspatronen van solitaire mosselen zijn vergelijkbaar met een Lévy walk, waarin veel korte “stapjes” afgewisseld worden met lange, nagenoeg rechtlijnige, bewegingen. Lévy bewegingen worden frequent waargenomen in de natuur, bijvoorbeeld in mariene roofdieren en mieren. Theoretische modellen suggereren echter dat de omstandigheden waarin deze Lévy bewegingen optimaal zijn juist zeer zeldzaam zijn. In Hoofdstuk 2 beargumenteer ik dat het voorkomen van Lévy-achtige bewegingen in mosselbedden het gevolg is van eco-evolutionaire terugkoppeling tussen patroonvorming en de ontwikkeling van de bewegingsstrategie van de mossel. Om deze hypothese te onderbouwen simuleerde ik de vorming van mosselbedden met een model dat gebaseerd is op individueel gedrag (een ‘individual-based model’), waarin ik de bewegingsstrategie van de virtuele mossels varieerde tussen de verschillende simulaties. Uit de resultaten van deze simulaties blijkt dat patronen het snelst gevormd worden wanneer de mosselen gebruikmaken van een Lévy walk. Een evolutionaire analyse, waarin ik getest heb welke mutant strategieën kunnen binnendringen in een bestaande populatie, wijst uit dat de Lévy walk van nature evolueert in mosselbedden met patronen. De reden hiervoor is dat de Lévy walk de patroonvorming versnelt en het ruimtelijk patroon op zijn beurt de overlevingskansen van de Lévy-mossels verhoogt. Dit resultaat suggereert dat, in mosselbedden, Lévy bewegingen evolueren als gevolg van een sterke interactie tussen ecologische en evolutionaire processen. Hoewel mijn model specifiek van toepassing is op mossels in zelfgeorganiseerde mosselbanken, kunnen de conclusies uit deze studie wellicht ook toepasbaar zijn voor andere organismen en ecosystemen.Ondanks het toenemende aantal observaties van Lévy bewegingen in de natuur vinden empirici ook regelmatig dat organismen een Lévy walk in de eneomgeving doen maar een Brownse beweging in een andere. Lévy bewegingspatronen worden vaak waargenomen bij organismen die op zoek zijn naar voedsel in arme habitats, terwijl Brownse bewegingspatronen, die bestaan uit stappen van steeds ongeveer dezelfde grootte, voornamelijk in voedselrijke gebieden voorkomen. Dit fenomeen wordt vaak uitgelegd als een actieve verandering in bewegingsstrategie waarmee de zoekefficiëntie in beide omgevingen geoptimaliseerd wordt. In Hoofdstuk 3 laat ik zien dat, in tegenstelling tot de bovengenoemde visie, de intrinsieke bewegingsstrategie van mossels niet verandert bij verschillende omgevingsomstandigheden, maar dat het waargenomen bewegingspatroon het gevolg is van interacties met omgevingsobjecten zoals andere mosselen. Hierbij moet opgemerkt worden dat mossels niet zoeken naar voedsel, maar naar soortgenoten om zich aan vast te hechten. Door middel van analyses van de bewegingen van mossels in experimenten met verschillende mosseldichtheden, vond ik dat botsingen met andere mosselen de beweging van mossels beïnvloeden, waarbij voornamelijk lange bewegingen afgebroken worden. Door middel van het analyseren van mosselbewegingen in vijf verschillende dichtheden, laat ik zien dat de waargenomen bewegingspatronen daardoor meer op de Brownse patronen gaan lijken met toenemende mosseldichtheid. Ik heb geverifieerd dat deze verschuiving naar Brownse bewegingspatronen wordt veroorzaakt door botsingen met soortgenoten met een simpele analyse, waarbij ik de onafgebroken en afgebroken stappen uiteenhaal. Hieruit blijkt dat het bewegingspatroon niet verandert wanneer alleen de onafgebroken stappen bekeken worden. Met simulaties liet ik zien dat een actieve verschuiving van Lévy naar Brownse beweging met toenemende dichtheid onnodig is, aangezien de Lévy strategie even efficiënt is als de Brownse bewegingsstrategie bij hoge dichtheden. Verder heb ik mijn hypothese, dat elke strategie meer Brown-achtig wordt met toenemende botsingen, analytisch onderbouwd met behulp van een eenvoudig wiskundig argument. Deze conclusies kunnen grote gevolgen hebben voor de manier waarop de beweging van dieren geïncorporeerd wordt in ecologische modellen: het gebruik van een simpele Brownse beweging als een standaard template voor de beweging van dieren is niet altijd gerechtvaardigd en zou vervangen moeten worden door een realistisch, dichtheid-afhankelijk bewegingstype.Er is momenteel veel discussie gaande over de vraag of Lévy walks die waargenomen zijn in de natuur, daadwerkelijk Lévy walks zijn of dat ze ontstaan zijn uit een mix van meerdere bewegingsstrategieën. Traditionele methoden die gebruikt worden om Lévy walks te ontdekken kunnen geen onderscheid maken tussen echte Lévy walks en de zogenaamde ‘composite Brownian walks’, In Hoofdstuk 4 wordt een nieuwe methode gedemonstreerd die helpt om vast te stellen om welke van de twee bewegingsstrategieën het gaat. Deze methode houdt in dat de positie van clusters van kleine bewegingen vergeleken wordt met de aanwezigheid van voedsel op deze plekken (wat indicatief is voor een composite Brownian walk). Met een experiment met slakjes die op algen grazen hebben we aangetoond dat kleine-bewegings-clusters niet alleen voorkomen in voedselrijke gebieden maar ook op de kale grond, wat demonstreert dat Lévy walks daadwerkelijk kunnen bestaan in de natuur.Mosselen, net als vele andere organismen, aggregeren actief in groepen, alwaar zij samenwerken met soortgenoten. Omdat deze samenwerking, ook wel coöperatie genoemd, misbruikt kan worden door individuen die geen bijdrage leveren, blijft het wijdverspreide gebruik van coöperatie in de natuur een puzzel. Theoretische studies hebben aangetoond dat de ruimtelijke structuur van een populatie de evolutie van coöperatie kan promoten. Maar deze studies beschouwen lokale verspreiding als een belangrijke voorwaarde voor de evolutie van coöperatie, daarbij uit het oog verliezend dat vele soorten zich verspreiden over grote afstanden en toch lokaal coöpereren. In Hoofdstuk 5 toon ik aan hoe ruimtelijke structuren invloed hebben op de evolutie van investering in byssusdraden in ruimtelijk gestructureerde mosselbedden. Met behulp van een simpel model toon ik aan dat patroonvorming in mosselpopulaties het toch mogelijk maakt dat coöperatief gedrag evolueert en resulteert in een hoge mate van coöperatie in een breed scala van omgevingsstress. Deze resultaten suggereren dat actieve clustering de evolutie van samenwerking kan bevorderen, zelfs wanneer nageslacht wijd verspreid wordt.Samenwerking en aggregatieve beweging zijn twee fundamentele gedragingen die de basis van zelforganisatie in mosselbanken vormen. Zonder actieve bewegingen die leiden tot het vormen van clusters zijn mosselen niet instaat hun byssusdraden te hechten aan naburige soortgenoten, en zonder samenwerking zou het aggregeren in clusters een nutteloze inspanning zijn. Omdat beweging en coöperatief gedrag zeer afhankelijk zijn van elkaar, zal de evolutie van een van deze eigenschappen waarschijnlijk door het beïnvloeden van het ruimtelijk patroon ook de evolutie van de andere eigenschap beïnvloeden. In Hoofdstuk 6 van dit proefschrift heb ik laten zien dat de gezamenlijke evolutie van het aanhechtings- en bewegingsgedrag kan resulteren in een ander patroon op mosselbank-niveau dan wanneer slechts een van de eigenschappen op zichzelf staand evolueert. In de meeste evolutionaire modellen wordt co-evolutie van meerdere eigenschappen binnen hetzelfde organismen gewoonlijk buiten beschouwing gelaten; mijn resultaten tonen aan dat dit kan leiden tot het trekken van de verkeerde conclusies.Het zelfgeorganiseerde patroon dat naar voren komt uit de beweging en de aanhechting van de individuen heeft een belangrijk effect op de overlevingskansen van mossels binnen de mosselklompen. Met een eenvoudig veldexperiment liet ik zien dat niet alleen individuele mosselen losgeslagen kunnen worden door golfslag of predatie, maar dat de overleving voor een belangrijk deel wordt bepaald door het al of niet losslaan van de klomp waarin individuele mossels zich bevinden. Mijn experimenten lieten daarbij zien dat kleine mosselklompen meer kwetsbaar zijn voor het losraken dan grote klompen. Het losraken impliceert vaak verwijdering uit mosselbanken en verhoogt de kans dat de mosselen in een suboptimale omgeving met een hoog risico op predatie en lage beschikbaarheid van voedsel terecht komen. Hierdoor is mosselsterfte verbonden met de standvastigheid van klompen die gevormd zijn door zelforganisatie; deze klompen beïnvloeden daardoor selectie van specifieke eigenschappen. Hierbij ontstaat een terugkoppeling waarin het ecologische proces van patroonvorming de evolutionaire selectieprocessen beïnvloedt, die dan op hun beurt het ecologische proces van patroonvorming aanpassen. Het toevoegen van dit selectiemechanisme op groepsniveau aan ons model in Hoofdstuk 6 geeft een heel interessant resultaat. Zonder dit selectiemechanisme op groepsniveau kunnen slechts voor een heel beperkt aantal parameterwaardes de vorming van de labyrintachtige patronen verklaard worden. Meestal vormen er zich dan losse klompjes, of blijven de mossels willekeurig verspreid. Met selectie op groepsniveau vormen zich voor nagenoegalle parameterwaardes de geobserveerde labyrintachtige patronen. Deze labyrintachtige patronen worden vaak waargenomen in natuurlijke mosselbanken, wat suggereert dat multi-level selectie van groot belang is in de eco-evolutionaire interactie die leidt tot de vorming van ruimtelijke patronen in mosselbanken.Mijn bevindingen tonen aan dat eco-evolutionaire terugkoppelingen van groot belang zijn voor het ontstaan van ruimtelijke patronen in zelfgeorganiseerde ecosystemen. Op individueel niveau kunnen zelforganiserende eigenschappen, zoals beweging of aanhechting, evolueren door de wisselwerking tussen de evolutie van het individuele gedrag en de ruimtelijke complexiteit van de gemeenschap. Deze grootschalige, zelfgeorganiseerde patronen worden op hun beurt gegenereerd door de acties van en interacties tussen individuen; er is daarom duidelijk sprake van een eco-evolutionaire feedback. Deze interactie vindt hoogstwaarschijnlijk niet alleen plaats in ecosystemen met zelforganiserende, regelmatige patronen, zoals mosselbedden, maar zal waarschijnlijk plaatsvinden in elk ecosysteem waar organismen zelf hun ruimtelijke verdeling beïnvloeden. In meer algemene termen kunnen we zeggen dat wanneer het gedrag van een organisme invloed heeft op zijn omgeving, deze omgeving op zijn beurt de fitness van zowel dit individu als dat van anderen zal beïnvloeden. De eco-evolutionaire terugkoppeling die voortvloeit uit het samenspel tussen individueel gedrag en ruimtelijke patroonsvorming kan de evolutionaire mechanismen fundamenteel veranderen, bijvoorbeeld door verschillen tussen groepen te genereren welke kunnen leiden tot selectie op een hoger niveau dan het individu. Om de eigenschappen van organismen in de complexe natuur goed te doorgronden is het van cruciaal belang inzicht te krijgen in de interactie tussen ecologische en evolutionaire processen, ook in systemen waar de relatie tussen organismen en de ruimtelijke structuur van het ecosysteem minder rechtlijnig is. |
